The genome sequence of the grape phylloxera provides insights into the evolution, adaptation, and invasion routes of an iconic pest
Claude Rispe
(1)
,
Fabrice Legeai
(2, 3)
,
Paul Nabity
(4)
,
Rosa Fernández
(5, 6)
,
Arinder Arora
(7)
,
Patrice Baa-Puyoulet
(8)
,
Celeste Banfill
(9)
,
Leticia Bao
(10)
,
Miquel Barberà
(11)
,
Maryem Bouallègue
(12)
,
Anthony Bretaudeau
(2)
,
Jennifer Brisson
(13)
,
Federica Calevro
(8)
,
Pierre Capy
(14)
,
Olivier Catrice
(15)
,
Thomas Chertemps
(16)
,
Carole Couture
(17)
,
Laurent Delière
(17)
,
Angela Douglas
(7)
,
Keith Dufault-Thompson
(18)
,
Paula Escuer
,
Honglin Feng
,
Astrid Forneck
,
Toni Gabaldón
,
Roderic Guigó
,
Frédérique Hilliou
(19)
,
Silvia Hinojosa-Alvarez
,
Yi-Min Hsiao
,
Sylvie Hudaverdian
(2)
,
Emmanuelle Jacquin-Joly
(16)
,
Edward James
,
Spencer Johnston
,
Benjamin Joubard
(17)
,
Gaëlle Le Goff
(19)
,
Gaël Le Trionnaire
(2)
,
Pablo Librado
(20)
,
Shanlin Liu
,
Eric Lombaert
(19)
,
Hsiao-Ling Lu
,
Martine Maïbèche
(16)
,
Mohamed Makni
,
Marina Marcet-Houben
,
David Martínez-Torres
,
Camille Meslin
(16)
,
Nicolas Montagné
(16)
,
Nancy Moran
,
Daciana Papura
,
Nicolas Parisot
(8)
,
Yvan Rahbé
(21)
,
Mélanie Ribeiro Lopes
(8)
,
Aida Ripoll-Cladellas
,
Stéphanie Robin
(2)
,
Céline Roques
(22)
,
Pascale Roux
(17)
,
Julio Rozas
,
Alejandro Sánchez-Gracia
,
Jose Sánchez-Herrero
,
Didac Santesmasses
,
Iris Scatoni
,
Rémy-Félix Serre
(22)
,
Ming Tang
,
Wenhua Tian
,
Paul Umina
,
Manuella van Munster
(23)
,
Carole Vincent-Monégat
(8)
,
Joshua Wemmer
,
Alex Wilson
,
Ying Zhang
,
Chaoyang Zhao
,
Jing Zhao
,
Serena Zhao
,
Xin Zhou
,
François Delmotte
(17)
,
Denis Tagu
(2)
1
BIOEPAR -
Biologie, Epidémiologie et analyse de risque en Santé Animale
2 IGEPP - Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes
3 GenScale - Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics
4 Department of Botany and Plant Sciences [Riverside]
5 CRG - Centre for Genomic Regulation - Centre de Regulació Genòmica [Barcelona]
6 IBE - Institut de Biologia Evolutiva [Barcelona]
7 Department of Entomology [CALS]
8 BF2I - Biologie Fonctionnelle, Insectes et Interactions
9 University of Miami [Coral Gables]
10 UDELAR - Universidad de la República [Montevideo]
11 UV - Universitat de València
12 FST - Faculté des Sciences Mathématiques, Physiques et Naturelles de Tunis
13 University of Rochester [USA]
14 EGCE - Evolution, génomes, comportement et écologie
15 LIPME - Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement
16 iEES Paris - Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris
17 UMR SAVE - Santé et agroécologie du vignoble
18 URI - University of Rhode Island
19 ISA - Institut Sophia Agrobiotech
20 CAGT - Centre d'anthropologie et de génomique de Toulouse
21 MAP - Microbiologie, adaptation et pathogénie
22 GeT-PlaGe - Génome et Transcriptome - Plateforme Génomique
23 UMR BGPI - Biologie et Génétique des Interactions Plante-Parasite
2 IGEPP - Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes
3 GenScale - Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics
4 Department of Botany and Plant Sciences [Riverside]
5 CRG - Centre for Genomic Regulation - Centre de Regulació Genòmica [Barcelona]
6 IBE - Institut de Biologia Evolutiva [Barcelona]
7 Department of Entomology [CALS]
8 BF2I - Biologie Fonctionnelle, Insectes et Interactions
9 University of Miami [Coral Gables]
10 UDELAR - Universidad de la República [Montevideo]
11 UV - Universitat de València
12 FST - Faculté des Sciences Mathématiques, Physiques et Naturelles de Tunis
13 University of Rochester [USA]
14 EGCE - Evolution, génomes, comportement et écologie
15 LIPME - Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement
16 iEES Paris - Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris
17 UMR SAVE - Santé et agroécologie du vignoble
18 URI - University of Rhode Island
19 ISA - Institut Sophia Agrobiotech
20 CAGT - Centre d'anthropologie et de génomique de Toulouse
21 MAP - Microbiologie, adaptation et pathogénie
22 GeT-PlaGe - Génome et Transcriptome - Plateforme Génomique
23 UMR BGPI - Biologie et Génétique des Interactions Plante-Parasite
Claude Rispe
- Fonction : Auteur
- PersonId : 747293
- IdHAL : claude-rispe
- ORCID : 0000-0002-9489-5719
- IdRef : 09094755X
Paula Escuer
- Fonction : Auteur
Honglin Feng
- Fonction : Auteur
Astrid Forneck
- Fonction : Auteur
Toni Gabaldón
- Fonction : Auteur
Roderic Guigó
- Fonction : Auteur
Silvia Hinojosa-Alvarez
- Fonction : Auteur
Yi-Min Hsiao
- Fonction : Auteur
Edward James
- Fonction : Auteur
Spencer Johnston
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Shanlin Liu
- Fonction : Auteur
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Mohamed Makni
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- Fonction : Auteur
David Martínez-Torres
- Fonction : Auteur
Nancy Moran
- Fonction : Auteur
Daciana Papura
- Fonction : Auteur
Nicolas Parisot
- Fonction : Auteur
- PersonId : 748455
- IdHAL : nicolas-parisot
- ORCID : 0000-0001-5217-8415
- IdRef : 181863030
Aida Ripoll-Cladellas
- Fonction : Auteur
Julio Rozas
- Fonction : Auteur
Alejandro Sánchez-Gracia
- Fonction : Auteur
Jose Sánchez-Herrero
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Didac Santesmasses
- Fonction : Auteur
Iris Scatoni
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Ming Tang
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Paul Umina
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Joshua Wemmer
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Alex Wilson
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Chaoyang Zhao
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Jing Zhao
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Xin Zhou
- Fonction : Auteur
Denis Tagu
- Fonction : Auteur
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- IdHAL : denis-tagu
- ORCID : 0000-0002-6320-8648
- IdRef : 034185828
Résumé
Background: Although native to North America, the invasion of the aphid-like grape phylloxera Daktulosphaira vitifoliae across the globe altered the course of grape cultivation. For the past 150 years, viticulture relied on grafting-resistant North American Vitis species as rootstocks, thereby limiting genetic stocks tolerant to other stressors such as pathogens and climate change. Limited understanding of the insect genetics resulted in successive outbreaks across the globe when rootstocks failed. Here we report the 294-Mb genome of D. vitifoliae as a basic tool to understand host plant manipulation, nutritional endosymbiosis, and enhance global viticulture. Results: Using a combination of genome, RNA, and population resequencing, we found grape phylloxera showed high duplication rates since its common ancestor with aphids, but similarity in most metabolic genes, despite lacking obligate nutritional symbioses and feeding from parenchyma. Similarly, no enrichment occurred in development genes in relation to viviparity. However, phylloxera evolved > 2700 unique genes that resemble putative effectors and are active during feeding. Population sequencing revealed the global invasion began from the upper Mississippi River in North America, spread to Europe and from there to the rest of the world.
Conclusions: The grape phylloxera genome reveals genetic architecture relative to the evolution of nutritional endosymbiosis, viviparity, and herbivory. The extraordinary expansion in effector genes also suggests novel adaptations to plant feeding and how insects induce complex plant phenotypes, for instance galls. Finally, our understanding of the origin of this invasive species and its genome provide genetics resources to alleviate rootstock bottlenecks restricting the advancement of viticulture.
| Origine | Fichiers éditeurs autorisés sur une archive ouverte |
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